Nachdem eine alte Chucky-Puppe auf einem Hofverkauf in einem Vorort auftaucht, wird eine idyllische amerikanische Stadt ins Chaos gestürzt, als eine Reihe von schrecklichen Morden die Heucheleien und Geheimnisse der Stadt ans Licht bringt. In der Zwischenzeit tauchen Feinde - und Verbündete - aus Chuckys Vergangenheit auf und drohen, die Wahrheit hinter den Morden sowie die unsagbare Herkunft der Dämonenpuppe zu enthüllen.
Die Sechstklässlerin Misaki Suzuhara ist gerade nach Tokyo umgezogen, um bei ihrer Tante zu leben. Sie stolpert dort über ein Spiel namens Angelic Layer, eine Werbeveranstaltung für technisierte Puppen, die jeder selbst umgestalten kann. Sobald dies geschehen ist, können sie durch eine neuartige Technologie miteinander verbunden werden und sich in einem Bereich, Layer genannt, bewegen: in diesen Layern werden Kämpfe ausgetragen, um die Besten zu finden. Misaki trifft Icchan, einen seltsamen Mann, der sie in das Spiel einführt. Aus welchen Gründen auch immer glaubt er, dass Misaki das Potential hat, zu den besten Spielern aller Zeiten zu gehören...